La limitation en fer de la croissance du varech peut empêcher le boisement des océans

Communications Biology volume 6, Article number: 607 (2023) Citer cet article

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L'élimination du dioxyde de carbone (CDR) et la réduction des émissions sont essentielles pour atténuer le changement climatique. Le boisement de macroalgues océaniques (OMA) est une méthode CDR qui fait déjà l'objet d'essais sur le terrain où des varechs côtiers, sur des radeaux, sont délibérément cultivés au large à grande échelle. L'approvisionnement en fer dissous (dFe) limite souvent la croissance du phytoplancton océanique, mais ce facteur potentiellement limitant est négligé dans les discussions de l'OMA. Ici, nous déterminons les concentrations limitantes de dFe pour la croissance et les fonctions physiologiques clés d'une espèce de varech représentative, Macrocystis pyrifera, considérée comme un candidat prometteur pour l'OMA. Les ajouts de dFe à l'eau de mer océanique allant de 0,01 à 20,2 nM Fe ′ ‒ Fe ′ étant la somme des espèces de Fe (III) inorganiques dissoutes ‒ entraînent une altération des fonctions physiologiques et la mortalité des algues. La croissance du varech ne peut pas être soutenue à des concentrations océaniques de dFe, qui sont 1000 fois inférieures à celles requises par M. pyrifera. L'OMA peut nécessiter une perturbation supplémentaire des eaux du large via la fertilisation dFe.

Le reboisement de macroalgues océaniques (OMA) est l'une des plus de 30 techniques marines proposées comme candidats appropriés pour l'élimination du dioxyde de carbone (CO2) afin d'atténuer le changement climatique causé par l'augmentation des niveaux de CO2 atmosphérique1,2. L'OMA est basée sur l'introduction délibérée de varechs (macroalgues marines ou algues, ordre des Laminariales) en haute mer, où elles poussent sur des fermes d'algues stationnaires ou transitent au large attachées à des structures en forme de radeau1,3. Les laminaires forment des lits sous-marins denses («forêts») dans les écosystèmes marins côtiers tempérés, fournissant un habitat et de la nourriture pour les niveaux trophiques supérieurs, ainsi que des services essentiels de cycle de l'azote et du carbone. Ils absorbent le CO2 de l'eau de mer et le «fixent» dans la matière organique par photosynthèse, mais il est difficile de quantifier si ce processus conduit ou non à la séquestration du carbone (c'est-à-dire un stockage sécurisé > 100 ans2,4). Quoi qu'il en soit, les partisans de l'OMA considèrent que l'augmentation de la biomasse des algues côtières par la colonisation en haute mer augmentera la séquestration du carbone1,5. Des recherches antérieures de l'OMA ont déterminé des régions géographiques avec des concentrations de macronutriments suffisantes pour soutenir la croissance des algues6. Cependant, les métaux traces essentiels à la photosynthèse, tels que le dFe, limitent la production primaire de phytoplancton dans une grande partie de l'océan7 et ont été une omission majeure dans le débat sur l'OMA.

Le fer est l'oligo-élément le plus étudié dans l'océan avec une influence significative sur le fonctionnement du cycle biologique du carbone en raison de son rôle crucial dans la fixation des taux d'activité enzymatique de la photosynthèse des algues et de l'absorption d'azote8,9. Les concentrations de dFe utilisées dans cette étude sont exprimées en Fe′ qui est la somme des espèces inorganiques de Fe(III) dissoutes, un indicateur qui imite le mieux la biodisponibilité de dFe. Les concentrations de dFe varient selon le lieu et la profondeur, et la disponibilité de dFe limite la productivité primaire dans un tiers de l'océan mondial10. Cette rareté se traduit par des zones dites riches en nutriments et pauvres en chlorophylle (HNLC) où les inventaires de macronutriments tels que le nitrate (NO3−) ne peuvent être que partiellement utilisés7,11,12. Dans l'océan côtier, cependant, les rivières, les apports atmosphériques et les sédiments sont des sources importantes, et souvent continues, de dFe, avec des concentrations allant de ~ 0,1 à ~ 500 nM selon les apports fluviaux13,14. Les eaux côtières (définies ici comme les eaux s'étendant du littoral au bord extérieur de la marge continentale) ont également une concentration plus élevée de dFe biodisponible par rapport à l'océan ouvert en raison de l'augmentation des concentrations de ligands liant le dFe, tels que les acides humiques et fulviques des marges sédimentaires et des sources fluviales15,16. Par conséquent, les algues qui vivent dans cette région côtière sont généralement remplies de dFe17,18.

Pour les algues, la teneur en fer des tissus et sa relation avec le transport d'électrons et la teneur en pigments sont bien documentées pour de nombreuses espèces11,17,19,20,21,22,23,24 ; Cependant, le rôle des concentrations de dFe dans l'eau de mer pour les fonctions physiologiques clés des algues - croissance, production de carbone organique dissous (DOC), photosynthèse et métabolisme de l'azote - n'a pas été étudié auparavant et constitue un manque de connaissances dans les discussions de l'OMA8,11. Cependant, il existe probablement de nombreux parallèles avec le rôle multiforme que joue le fer dans d'autres organismes photosynthétiques, y compris le phytoplancton océanique18,25. Par exemple, jusqu'à la moitié du dFe des photoautotrophes est utilisée pour la photosynthèse, principalement le transport d'électrons entre le photosystème II (PSII) et le photosystème I (PSI)9,26. Le dFe est essentiel à la synthèse des pigments algaux, à la respiration et à l'assimilation de l'azote avec les réductases NO3− et nitrite (NO2−) contenant des groupes hèmes riches en fer9,17,26,27,28. L'effet cumulatif de la régulation médiée par le fer de ces voies physiologiques contrôle en fin de compte la croissance du phytoplancton. Pour le phytoplancton océanique, la concentration de dFe régule la libération de COD, un important réservoir mondial de carbone (660 Pg C par an)29. La production de COD de phytoplancton augmente avec la limitation de dFe en tant que mécanisme de dissipation d'énergie lié à la disponibilité des nutriments30. De toute évidence, dFe a le potentiel d'exercer des influences majeures sur plusieurs voies physiologiques des algues.

Ici, nous avons étudié l'influence d'un gradient de sept concentrations de Fe ', 0, 01, 1, 85, 4, 67, 9, 56, 20, 2, 45, 2 et 120 nM (équivalent à des ajouts de dFe de 0, 01 à 40 μM), sur la croissance et la physiologie de M. pyrifera. Le gradient de Fe′ chevauchait des concentrations pertinentes pour l'environnement pour les océans côtiers et ouverts ainsi que des concentrations plus élevées nécessaires pour décrire pleinement les relations physiologiques entre diverses mesures et Fe′, similaires aux expériences pour le phytoplancton31,32, afin d'explorer les besoins en Fe′ de M. pyrifera.

Notre espèce d'étude était le varech géant, Macrocystis pyrifera (phylum Ochrophyta, ordre des Laminariales), car il a une vaste aire de répartition géographique, un taux de croissance élevé (augmentation d'environ 2 % par jour de la culture foliaire sur pied), une grande capacité à absorber les nutriments de l'eau de mer et, en raison de ces caractéristiques, est l'espèce de choix pour de nombreux projets d'OMA6,33. Pour déterminer les besoins en Fe 'de M. pyrifera, nous avons effectué des tests physiologiques pour mesurer la croissance, la production de COD, la photosynthèse, la respiration, la teneur en pigment de chlorophylle, l'efficacité photochimique maximale du photosystème II (Fv/Fm), le carbone et l'azote des tissus, les rapports C/N et le tissu soluble NO3−. L'eau de mer pour les traitements expérimentaux a été collectée sur un site (~ 47 ° S, 141 ° E) de l'océan Austral (Fig. 1 supplémentaire), où Fe 'varie généralement de 0, 11 à 0, 72 pM dans la couche mixte de surface saisonnière8. Tous les autres macro et micronutriments essentiels à la croissance de M. pyrifera ont été remplis à l'aide d'ajouts de nutriments moyens Aquil à l'eau de mer naturelle de l'océan (tamponnée avec 100 μM d'acide éthylènediaminetétraacétique (EDTA)) et contenaient 0, 01 nM de fond Fe '.

À des concentrations ≤ 20, 2 nM Fe ′, M. pyrifera présentait des symptômes de stress physiologique multiforme et de mortalité, avec une dégradation tissulaire visible et une fragmentation des répliques dans tous les traitements, alors qu'à 45, 2 et 120 nM Fe ′, toutes les répliques étaient hautement pigmentées, intactes et présentaient des ondulations de surface typiques de lames saines34 (Fig. 1a).

a Photographies de disques individuels de répliques de M. pyrifera (n = 6, étiquetés R1-R6) à la fin d'une expérience Fe 'de 14 jours (0, 01–120 nM). Des panneaux colorés sont utilisés pour représenter la disparité entre les répliques saines à 45,2–120 nM Fe′ (panneau bleu) et celles présentant des symptômes de stress physiologique et de mortalité ≤ 20,2 nM Fe′ (panneau orange). Les valeurs de Fe inorganique (Fe′) dans le panneau supérieur correspondent aux concentrations totales de dFe de 0, 1, 2,5, 5, 10, 20 et 40 μM pour chaque traitement (+ 7,25 nM de fond dFe dans l'eau de mer enrichie en nutriments). b Tracé des concentrations de dFe (nM) en fonction de la distance au large (km). Les cercles noirs indiquent les concentrations de dFe recueillies lors du voyage GEOTRACES-SR3 dans l'océan Austral35 à titre d'exemple des concentrations de dFe observées uniformément en haute mer (0,1 à 0,6 nM)8,36 et les cercles colorés représentent les concentrations de dFe recueillies à partir d'une recherche documentaire approfondie sur les sites côtiers (voir Données supplémentaires 1). A titre de comparaison, la concentration de dFe de 1000 nM équivaut à 1,85 nM de Fe'.

Pour fournir un contexte environnemental plus large pour les résultats de la Fig. 1a, nous avons tracé les concentrations de dFe observées (nM) dans les eaux de surface avec la distance (km) au large (Fig. 1b). dFe entre 50 et 200 km au large (cercles noirs) a été mesuré le long du transect GEOTRACES-SR3 de la Tasmanie à l'Antarctique35. Les concentrations de dFe publiées entre 0 et 50 km de la côte sont rassemblées sur la figure 1b. Il n'est pas possible de rapporter Fe′ pour ces études car les données supplémentaires requises pour de tels calculs ne sont pas disponibles (voir Fig. 2 supplémentaire). En règle générale, une plage de dFe de 0,1 à 0,6 nM équivaudrait à un Fe 'de 0,11 à 1,49 pM (voir l'équation supplémentaire). Dans notre compilation, les concentrations de dFe diminuent fortement au large (Fig. 1b) allant de 573 nM (baie de Thurso, Écosse, enrichie par une source fluviale14) à 0–0,327 nM (océan Austral). A titre de comparaison, la concentration de dFe de 1000 nM équivaut à 1,85 nM de Fe'. Ces faibles concentrations de dFe dans les eaux de surface océaniques sont observées de manière uniforme à travers le globe (< 0,2 nM et moyenne 0,07 nM)36. Par rapport aux besoins en Fe′ de M. pyrifera (≥ 45,2 nM, Fig. 1a), les concentrations de Fe′ disponibles au large (0–1,49 pM8,36) sont au moins 1000 fois inférieures à celles requises pour maintenir une croissance saine (Fig. 1b).

Nous avons utilisé les résultats de plusieurs tests physiologiques pour comprendre les mécanismes qui ont entraîné un mauvais état de M. pyrifera à des concentrations ≤ 20, 2 nM Fe ′ (Fig. 1a). La croissance (cm2 j−1) de M. pyrifera augmentait avec la concentration de Fe 'et bien que non statistiquement significative (P = 0, 34), la relation était mieux modélisée à l'aide d'une hyperbole rectangulaire (R2 ajusté = 0, 122) qui saturait à> 9, 56 nM (Fig. 2a). À des concentrations ≤ 20, 2 nM Fe ′, il y a eu une augmentation substantielle de la quantité de DOC produite (0, 43–1, 56 μmol C gDW −1 h −1), qui n'était pas évidente ≥ 45, 2 nM Fe ′ (Fig. 2b). Lorsque la production de DOC est prise en compte pour des répliques individuelles de varech (Fig. 1a, répliques étiquetées R1-R6), des taux plus élevés sont observés pour ceux présentant une désintégration tissulaire, indiquant que la fragmentation des lames de varech a amélioré la libération de DOC (Fig. 3 supplémentaire)37. À ≥ 45, 2 nM de Fe ', tout COD libéré par M. pyrifera était rapidement métabolisé par des bactéries, produisant des taux de production de COD négatifs dans ces incubations (Fig. 2b).

a–d Influence de la concentration de Fe′ sur M. pyrifera montrant une croissance, avec une hyperbole rectangulaire modélisée (R2 ajusté = 0,122), b La production de COD a été observée à ≤ 20,2 nM Fe′ mais non observée pour 45,2–120 nM Fe′ (ANOVA unidirectionnelle, P < 0,01, valeur F = 8,473, df = 6). Le flux négatif de COD à 45,2–120 nM Fe′ représente probablement la consommation par le biome des algues72. c Augmentation des taux photosynthétiques nets et des taux de respiration d à ≥ 45,2 nM par rapport à ≤ 9,56 nM Fe′ (ANOVA unidirectionnelle, photosynthèse P = 0,057, valeur F = 2,285, df = 6 et respiration P = 0,047, valeur F = 2,406, df = 6). Les cases indiquent les valeurs de données minimales, du 1er quartile, médianes, du 3e quartile et maximales (n = 6). Notez qu'il n'y a pas de moustaches dans la boîte, car le quartile inférieur est égal à la valeur minimale et le quartile supérieur est égal à la valeur maximale. Pour des résultats significatifs, les concentrations de Fe' affichant la même lettre n'étaient pas significativement différentes dans les tests post hoc. La disparité entre les répliques saines observées sur la figure 1a (45, 2–120 nM Fe ') et celles présentant des symptômes de stress physiologique (≤ 20, 2 nM Fe ') est indiquée par des panneaux bleus et orange, respectivement. Pour les résultats statistiques complets et les tests post hoc, voir les données supplémentaires 2 et 3.

La photosynthèse et la respiration étaient toutes deux très variables à des concentrations ≤ 20, 2 nM Fe 'mais étaient élevées au-dessus de traitements ≥ 45, 2 nM Fe ' (photosynthèse ~ 5700% supérieure à 45, 2 à 4, 67 nM Fe ' et respiration ~ 195% supérieure à 45, 2 à 9, 56 nM Fe '; Fig. 2c, d). Les rapports carbone / azote (C: N) de M. pyrifera ont été réduits à des concentrations ≤ 20, 2 nM Fe ', indiquant que la fixation et l'incorporation du carbone dans les tissus de varech étaient limitées par la disponibilité de Fe ', entraînant la libération substantielle de COD observée (Figs. 2b et 3a – d). Les pigments de chlorophylle totaux étaient plus élevés dans le traitement à 120 nM par rapport à ceux à 0, 01–4, 67 nM Fe '(Fig. 3a). Fv / Fm était variable (Fig. 3b), mais à des concentrations de Fe ≥ 45, 2 nM, l'écart type de Fv / Fm était réduit et la fluorescence moyenne à 120 nM était plus élevée qu'à 0, 01 nM Fe '(Fig. 3b). La teneur en NO3− des tissus solubles était supérieure à 120 nM par rapport à 1, 85–9, 56 nM Fe '(Fig. 3c).

a–d Influence de la concentration de Fe′ sur M. pyrifera montrant une augmentation de la teneur totale en chlorophylle à 120 nM Fe′ par rapport à 0,01–1,85 nM Fe′ (ANOVA unidirectionnelle, chlorophylle P < 0,01, valeur F = 7,625, df = 6), b efficacité photochimique maximale du PSII (Fv/Fm) en utilisant la fluorométrie PAM, c augmentation de la teneur en tissu soluble de nitrate (NO3-) à 120 nM par rapport à ≤ 9,56 nM Fe′ (ANOVA unidirectionnelle, P = 0,02, valeur F = 2,911, df = 6) et d rapport carbone/azote tissulaire supérieur à ≥ 45,2 nM par rapport à 0,01 nM Fe′ (ANOVA unidirectionnelle, P < 0,01, valeur F = 9,232, df = 6). Les cases indiquent les valeurs de données minimales, du 1er quartile, médianes, du 3e quartile et maximales (n = 6). Notez qu'il n'y a pas de moustaches dans la boîte, car le quartile inférieur est égal à la valeur minimale et le quartile supérieur est égal à la valeur maximale. Pour des résultats significatifs, les concentrations de Fe' affichant la même lettre n'étaient pas significativement différentes dans les tests post hoc. Des panneaux colorés sont appliqués pour représenter la disparité entre les répliques saines à 45,2–120 nM Fe′ (panneau bleu) et celles ≤ 20,2 nM Fe′ (panneau orange). Pour les résultats statistiques et les tests post hoc, voir les données supplémentaires 2 et 3.

Notre découverte selon laquelle les taux de croissance de M. pyrifera augmentaient avec la concentration de Fe 'concorde avec les études qui ont révélé que la fertilisation par dFe augmentait la biomasse d'algues20,23,38,39. Ce résultat appuie la suggestion selon laquelle de faibles concentrations de dFe (< 1 nM) associées à la déforestation et à l'urbanisation dans les eaux côtières japonaises ont causé la disparition de nombreuses espèces de varech, notamment Laminaria japonica et Undaria pinnatifida, et souligne l'importance du dFe pour une croissance saine du varech21,23,38,40. L'augmentation observée du COD libéré à des concentrations ≤ 20,2 nM Fe′ est comparable à celle du phytoplancton océanique cultivé dans des conditions limitées en dFe où le COD est libéré en tant que mécanisme de débordement du carbone organique fixé par photosynthèse qui ne peut pas être utilisé pour la croissance30. La libération de COD par M. pyrifera sous des concentrations limites de Fe′ (≤ 20,2 nM) peut affecter indirectement l'écologie microbienne de l'océan ouvert en stimulant ou en inhibant la communauté microbienne avec une biodisponibilité altérée des molécules (couvrant labile-réfractaire) par rapport au COD naturel de l'océan ouvert41,42.

Le fer est essentiel pour le transport des électrons, et les taux de photosynthèse élevés à ≥ 45,2 nM Fe′ sont probablement dus à la synthèse de plus de protéines contenant du fer pour transporter les électrons entre le PSII et le PSI, et à l'augmentation de la teneur en ferrédoxine pour la réduction du NADPH et la production d'oxygène subséquente43. Les taux de respiration étaient fortement corrélés à la photosynthèse nette, ce qui indique que les différences de taux de respiration étaient également déterminées par la disponibilité de Fe '(Fig. 2d) 9,43. Les rapports C: N étaient plus élevés à 20, 2, 45, 2 et 120 nM par rapport à 0, 01 nM de Fe '(Fig. 3d), et cela était dû à un pourcentage accru de carbone tissulaire plutôt qu'à de l'azote tissulaire à des concentrations de Fe ' plus élevées (Fig. Supplémentaire 4a, b). Ces résultats suggèrent que le carbone supplémentaire fixé par M. pyrifera à ≥ 45, 2 nM Fe '(indiqué par des taux photosynthétiques plus élevés) pourrait être utilisé pour la croissance et n'a pas été libéré sous forme de COD. Un faible C:N peut indiquer une labilité au carbone organique44 et est corrélé à l'observation selon laquelle M. pyrifera se réplique à 0, 01–20, 2 nM Fe 'a été rapidement consommé par les bactéries, comme observé par la lyse et la fragmentation cellulaire 45 (Fig. 1a).

L'augmentation de la teneur totale en pigment de chlorophylle ≥ 45,2 nM Fe′ soutient d'autres recherches publiées sur les algues, le phytoplancton et les herbiers qui ont trouvé une corrélation positive entre la teneur en chlorophylle a et l'augmentation de la concentration de dFe, liée à une teneur plus faible en complexes pigment-protéine riches en fer20,22,26,46,47,48. Les résultats Fv/Fm étaient variables car les centres de réaction endommagés peuvent continuer à être fluorescents, bien que moins efficacement43. Ceci est cohérent avec les rapports selon lesquels le phytoplancton limité par dFe a une plus grande diminution des centres de réaction PSII et PSI par rapport aux pigments d'antenne, par conséquent l'énergie d'excitation absorbée a un potentiel réduit de trouver un piège photochimique et sera probablement réémise sous forme de fluorescence18,43. Dans le phytoplancton eucaryote, dFe limite l'acquisition de NO3− par son rôle dans la voie photosynthétique plutôt que par la limitation des enzymes réductrices de NO3− (NO3− réductase et NO2− réductase)49 ; cependant, de tels mécanismes n'ont pas été étudiés dans les algues. Ensemble, nos résultats mettent en évidence l'importance de Fe′ pour une croissance saine du varech et fournissent des informations physiologiques utiles sur la façon dont les concentrations limitantes de Fe′ (≤ 20,2 nM) diminuent la capacité de M. pyrifera à photosynthétiser et à stocker NO3−, entraînant une production accrue de DOC.

Fe′ semble être un élément nutritif limitant primaire qui empêche le varech de pousser en haute mer et sur cette base, M. pyrifera - ainsi que d'autres varechs côtiers tels que Saccharina japonica38,39,50, Saccharina latissima3 et Sargassum sp1. étant envisagé pour l'OMA - ne subsistera pas en haute mer sans aucun ajout de nutriments ou d'oligo-métaux. Nous suggérons que les grandes algues charnues sont principalement confinées aux côtes du monde en raison de leurs besoins élevés en dFe, dont l'approvisionnement est plus abondant près des côtes. Cette relation entre l'ampleur des besoins en dFe et l'offre en dFe a également été observée pour le phytoplancton côtier18. Les estimations précédentes de la « propriété » océanique appropriée pour l'aquaculture de varech tenaient compte de la disponibilité de l'azote et du phosphore ainsi que de la température6, mais ne tenaient pas compte du dFe. Nos données étayent les premières études sur l'aquaculture de varech « océanique » (~ 2 km du littoral) qui « irriguait » M. pyrifera à l'aide d'un système de remontée d'eau artificiel/volontaire, mais ne pouvait pas soutenir la croissance avec de l'eau de mer remontée (~ 300 m de profondeur) sans ajouter de dFe51.

Une dérogation aux limites géographiques imposées aux algues dans l'océan côtier est le succès de deux espèces d'algues brunes (ordre des Fucales) du genre spécieux Sargassum (S. natans et S. fluitans) au large de la mer des Sargasses, au nord de l'Atlantique, où elles forment naturellement des « marées dorées »52. Leur capacité à former une zone importante de radeaux dans cette région est probablement due à un ensemble de circonstances spécifiques. Premièrement, leur reproduction clonale distinctive par fragmentation (c.-à-d., croissance végétative non reproductrice), un mécanisme de reproduction que les laminaires (ordre des Laminariales) ne subissent pas53,54. Deuxièmement, ces communautés de Sargassum subsistent dans la mer des Sargasses dans des conditions de faible dFe (avec une concentration totale de dFe de 0,2 à 0,8 nM55) ; cependant, la croissance est probablement soutenue par une combinaison d'un potentiel de stockage de fer élevé - une « plaque » de fer unique à la surface des cellules des algues54 - et, plus important encore, des apports éoliens de fer d'Afrique56 et du courant océanique circulatoire qui facilite le transport (récurrent) des algues au-delà des eaux à dFe plus élevé près du continent nord-américain. Ce dernier est mis en évidence par l'augmentation de la productivité des deux espèces pélagiques de Sargassum lors de leur passage dans les eaux côtières nord-américaines où les mécanismes de réapprovisionnement en dFe sont répandus et les concentrations de dFe seront probablement plus élevées57.

Ce mécanisme à plusieurs volets pour le succès unique à long terme des macroalgues de la mer des Sargasses est étayé par un autre exemple de population d'algues en plein océan : les récentes (~ 10 ans) ceintures transbassins de sargasses flottantes dans l'Atlantique Nord (sub)tropical, connues sous le nom de Great Atlantic Sargassum Belt (GASB)58. On pense que l'émergence récente de cette population de sargasses est due à l'augmentation du ruissellement de nutriments d'origine anthropique du fleuve Amazone, ainsi l'émergence du GASB est probablement liée aux nutriments océaniques, et en particulier au fer, à la fertilisation16,59, ne faisant que renforcer l'importance du gyre de recirculation et du réapprovisionnement en nutriments dans la mer des Sargasses pour soutenir les populations de sargasses au large57.

Par conséquent, les deux études de cas, l'une naturelle, l'autre anthropique, étayent notre conclusion selon laquelle la limitation des concentrations de dFe offshore empêchera très probablement la croissance du varech en haute mer - et pourrait empêcher l'OMA - à moins qu'il n'y ait une fertilisation supplémentaire en fer. L'ajout délibéré de dFe aux eaux du large pour stimuler la prolifération de phytoplancton a déjà soulevé des inquiétudes généralisées concernant les effets secondaires à multiples facettes60,61,62 ainsi que des inconnues majeures telles que son potentiel de séquestration du carbone58,63. Sur la base des résultats de cette étude, OMA nécessitera donc probablement une perturbation supplémentaire des eaux du large via la fertilisation dFe. La nécessité de mettre en œuvre l'OMA en conjonction avec l'approvisionnement en dFe entraînerait une perturbation composée de la colonisation en haute mer par les varechs (considérée comme une invasion de l'océan ouvert41) et de la fertilisation en dFe. Ensemble, ils augmenteraient les nombreuses incertitudes à la fois écologiques41 et biogéochimiques58 associées à l'OMA, avec des implications pour l'écologie en haute mer (concurrence pour le dFe ajouté avec le phytoplancton résident) et l'obtention d'une licence sociale62.

De l'eau de mer exempte de traces de métaux a été obtenue à proximité du site de la série temporelle de l'océan Austral (SOTS) situé à 47 ° S et 141 ° E au sud-ouest de la Tasmanie, en Australie, lors du voyage RV Investigator IN2019_V02. L'eau de mer a été recueillie à une profondeur de 12 m à l'aide de bouteilles Niskin de 12 litres, nettoyées à l'acide, revêtues de téflon et à ressort externe, fixées à une rosette autonome (SeaBird) équipée d'une unité SBE 911plus CTD (SeaBird). Lors de la récupération, les flacons Niskin ont été transférés dans un laboratoire contenant des conteneurs propres. Les bonbonnes ont été remplies d'eau de mer filtrée (0,2 μm, Supor AcroPak 200, Pall), scellées et recouvertes de plastique pour éviter une éventuelle contamination par des métaux traces.

Les conteneurs d'expérience (n = 48) ont été construits à l'aide de bouteilles en polyéthylène haute densité (PEHD) (250 ml, Nalgene®) avec des trous percés dans les couvercles pour le passage de tubes en silicone pour l'aération et l'échantillonnage de l'eau de mer. Les flacons en HDPE, les flacons en LDPE, les seringues entièrement en plastique (Thermo Scientific™ Titan3™), les tubes en silicone, les pinces en téflon et les pinces en EPI utilisés au cours de l'expérience dFe ont été nettoyés à l'état de traces de métaux conformément aux procédures décrites dans les «protocoles d'échantillonnage et de manipulation des échantillons pour les croisières GEOTRACES»64. Des flacons d'échantillons en HDPE, du polyéthylène basse densité (LDPE, Nalgene®) et des tubes en silicone ont été trempés dans du Decon-90 à 2 % v/v pendant une semaine, rincés à l'eau ultra pure (Milli-Q) quatre fois et immergés dans de l'acide chlorhydrique à 10 % (HCl) à 80 °C pendant une semaine et enfin rincés à l'eau Milli-Q quatre fois avant le séchage dans une hotte à flux laminaire. Une « bulle » d'air filtrée HEPA à pression positive et sans trace de métal a été construite à partir de feuilles de plastique et érigée dans une pièce à température contrôlée. Toutes les manipulations d'échantillons ont été effectuées dans la bulle en utilisant des protocoles de nettoyage des traces de métaux. La température à l'intérieur de la bulle sans trace de métal était de 13 ° C et le mouvement de l'eau dans chaque flacon était assuré par un barbotage d'air filtré (0, 22 μm). L'irradiance aérienne était fournie par des lampes fluorescentes blanches froides (Thorn Lighting Cadet Batten, HPF) réglées sur 150 μmol de photons m−2 s−1 sur un cycle lumière/obscurité de 14:10 (mesuré à l'aide d'un photomètre LI-COR LI-250).

Les flacons de carbone organique dissous (DOC) (Shimadzu TOC) ont été trempés pendant une nuit dans du Decon-90 à 2 % v/v, rincés deux fois dans de l'eau distillée, lavés une autre nuit dans du HCl (réactif ACS, 37 %) 10 % v/v, rincés trois fois dans de l'eau distillée et, en plus du papier filtre en verre (Whatman GF/F), brûlés dans un four pendant une nuit pour éliminer tout carbone résiduel. Les tubes de nutriments ont été trempés pendant une nuit dans du Decon-90 à 2 % v/v, rincés deux fois dans de l'eau distillée, trempés une autre nuit dans du HCl à 10 % v/v et enfin rincés trois fois dans de l'eau distillée.

L'eau de mer en pleine mer (pH 8,05) a été additionnée d'acide éthylènediaminetétraacétique (EDTA) et d'ajouts de nutriments à l'aide de techniques de nettoyage des traces de métaux afin que les concentrations finales dans les flacons soient les suivantes : 100 μM d'EDTA, 200 μM d'azote sous forme de nitrate de sodium (NaNO3), 10 μM de phosphore sous forme de phosphate de sodium dibasique (NaH2PO4), 0,1 μM de molybdène. um (Na2MoO4•2H2O), 0,05 μM de cobalt (CoCl2•6H2O), 0,0781 μM de zinc (ZnSO4•7H2O), 0,0198 μM de cuivre (CuSO4•5H2O) et 0,456 μM de manganèse (MnCl2•4H2O).

Pour déterminer l'effet de la limitation de dFe sur la physiologie de M. pyrifera, sept traitements avec des concentrations de dFe (ajoutées à partir de solutions de FeCl3 acidifiées) de 0, 1, 2,5, 5, 10, 20 et 40 μM ont été mis en place. À l'aide de ces concentrations de dFe, les concentrations de Fe 'ont été calculées pour le milieu FeEDTA selon Sunda et Huntsman65 à la température d'incubation moyenne (13 ° C), à l'irradiance (photons de 150 μmol m -2 s -1, ajustée pour le cycle lumière: obscurité de 14: 10 - Ihv = 0, 163) et pH 8, 05 - la moyenne de l'eau de mer océanique initiale. Une constante de dissociation conditionnelle globale à l'état d'équilibre pour les chélates de FeEDTA de 1,807 × 10−7 a été utilisée pour calculer un rapport Fe':Fe(tot) compris entre 1,18 × 10−3 à 0,01 nM Fe' et 2,99 × 10−3 à 120 nM Fe'. La constante de dissociation conditionnelle globale à l'état d'équilibre (K′(lumière)) a été calculée comme la somme de la constante de stabilité conditionnelle dans l'obscurité (Kd′ (sombre); 4,98 × 10−8) et de la constante de photodissociation conditionnelle (Khv; 8,01 × 10−7; ajustée pour l'irradiance (Ihv)) de l'EDTA à 13 °C. Ici, nous définissons le Fe' comme la somme des espèces Fe(III) inorganiques dissoutes. La définition de Fe 'pour le travail de culture est importante car la plupart des expériences d'incubation impliquent l'ajout du chélateur synthétique EDTA pour tamponner les concentrations d'ions métalliques dans le milieu de culture (voir les Fig. 2a à c supplémentaires). L'ajout d'EDTA influence fortement la biodisponibilité du dFe. Les concentrations finales de Fe′ ont été fixées pour simuler la plage de concentration de dFe biologiquement disponible de l'océan ouvert jusqu'à l'environnement côtier. Dans tous, sauf nos traitements Fe' les plus bas, des hydroxydes de Fe (oxy) se sont formés en raison de la limite de solubilité de Fe' à > 700 pM32 et peuvent avoir été utilisés par M. pyrifera. Notez qu'il n'a pas été possible de rapporter Fe 'pour les concentrations de dFe publiées dans la Fig. 1b, car les données supplémentaires requises pour de tels calculs ne sont pas disponibles (voir la Fig. 2 supplémentaire). Cependant, une plage typique de dFe de 0,1 à 0,6 nM équivaudrait à un Fe 'de 0,11 à 1,49 pM (voir l'équation supplémentaire).

Six flacons répliqués ont été enrichis à chaque concentration de Fe ', et quatre flacons (deux avec 0, 01 nM et deux avec 120 nM) ont été utilisés comme témoins sans ajout d'algues pour garantir que les résultats étaient déterminés par l'ajout d'algues et non de Fe '. Le milieu d'eau de mer synthétique tamponné par des ions métalliques traces a été échantillonné pour l'analyse des concentrations de métaux traces afin de déterminer les concentrations de fond de Fe 'dans l'eau de mer avant l'enrichissement en Fe '. Les échantillons d'eau de mer synthétique ont été acidifiés pour être conservés avec du HCl distillé (système de distillation Savillex PFA, DST-1000), triplement emballés et stockés à 4 ° C, jusqu'à l'analyse.

Les lames apicales de M. pyrifera (c'est-à-dire la première lame séparée du méristème apical, n = 42) ont été collectées à l'aide d'un tuba à une profondeur d'environ 1 m à Fortescue Bay, Tasmanie, Australie (43,13 ° S, 147,96 ° E) le 12 octobre 2021. Les algues ont été placées dans un récipient isolé avec de l'eau de mer pour être transportées au laboratoire à 2 h de distance.

Chaque lame d'algues (n = 42) a été découpée en un disque rond de 5 cm à l'aide d'un cutter en plastique et essuyée avec des lingettes Kimtech™ pour s'assurer que la surface des algues était visiblement exempte d'épiphytes. Chaque disque d'algues était une réplique indépendante. Les algues ont été photographiées et pesées pour les mesures de croissance (voir ci-dessous), puis introduites dans des flacons expérimentaux sous une hotte à flux laminaire. L'expérience a duré 14 jours, avec de l'eau de mer rafraîchie et enrichie en nutriments tous les trois jours pour s'assurer que les algues n'étaient pas limitées. Au jour 12, des échantillons d'eau de mer ont été prélevés dans chaque flacon pour une analyse initiale de NO3− et de COD. Des échantillons ont été prélevés périodiquement à l'aide de seringues entièrement en plastique (Thermo Scientific™) à travers des tubes en silicone. L'eau de mer a été échantillonnée 4 et 8 h après le prélèvement initial de l'échantillon pour l'absorption de NO3− (épuisement du milieu) et 24 h après le prélèvement initial de l'échantillon pour la production de COD. Les échantillons d'eau de mer pour la production de NO3− et de COD ont été filtrés à l'aide de papier filtre Whatman GF/F (0,7 μM) précombusté. Les échantillons d'eau de mer NO3− ont été stockés dans des tubes en polyéthylène de 12 ml (maintenus à -20 ° C jusqu'à l'analyse) et les échantillons de DOC ont été stockés dans des flacons en verre de 40 ml (Shimadzu TOC, conservé avec de l'acide orthophosphorique à 0, 05% et conservé à 4 ° C jusqu'à l'analyse). Au jour 13, des mesures photosynthétiques initiales et finales ont été prises ainsi que des mesures respiratoires initiales (voir ci-dessous). Au jour 14, les mesures finales de respiration ont été prises et les algues ont été retirées des flacons pour les mesures finales de poids, Fv / Fm, ETR et de surface, puis conservées pour les essais biologiques suivants.

Des images ont été prises de chaque répétition avant (jour 0) et après l'expérience (jour 14) à l'aide d'un tableau lumineux (pad lumineux LED A3) pour l'analyse de la surface à l'aide du programme de traitement d'image, ImageJ. Les taux de croissance ont été calculés à l'aide de l'équation suivante :

où SAF est la surface (cm2) de l'algue à la fin de l'expérience de 2 semaines, SAI est la surface (cm2) de l'algue au début de l'expérience de 2 semaines, et d est le nombre de jours d'expérience (14).

La fluorométrie à modulation d'amplitude d'impulsion (PAM) a été utilisée pour déterminer l'efficacité photochimique maximale du PSII (Fv/Fm, où Fv = Fm - Fo et Fo et Fm, sont respectivement la fluorescence minimale et maximale dans l'état d'acclimatation à l'obscurité). Fv/Fm de tous les réplicats a été mesuré avant (jour 0) et à la fin de l'expérience (jour 14) à l'aide d'un fluoromètre à chlorophylle JUNIOR-PAMTM (Heinz Walz GmbH, Allemagne), et les individus ont été acclimatés à l'obscurité pendant 15 min avant la mesure Fv/Fm.

Les échantillons de COD ont été analysés à l'aide d'un analyseur automatisé de carbone organique total (Analytica Jena Multi N/C 3100) par combustion à 720 °C sur un catalyseur au platine conformément à la méthode 5310 D66. Les taux nets de libération de COD étaient basés sur le taux de changement de concentration entre les échantillons initiaux et finaux et ont été normalisés en fonction du volume du flacon, de la période d'incubation et de la biomasse d'algues (gDW-1). Des taux positifs de production nette de COD indiquent une libération de COD, tandis que des valeurs négatives indiquent une absorption nette de COD dans le système.

Les concentrations de fond de dFe dans l'eau de mer océanique et l'eau de mer additionnée de milieu ont été déterminées à l'aide de la technique de dilution isotopique (ID) en utilisant des isotopes enrichis (57Fe, 67Zn, 65Cu, 61Ni, 110Cd et 206Pb), ou par la méthode des additions standard (Mn et Co). Les métaux traces dans le milieu d'eau de mer ont été préconcentrés sur la résine Nobias Chelate PA1 à l'aide d'un système de préconcentration maison. Avant la préconcentration, les échantillons dopés ont été laissés pendant 24 h, puis tamponnés à un pH d'environ 5,2. Les métaux ont été élués de la résine Nobias avec 1 mol L-1 d'acide nitrique, puis déterminés par ICPMS (iCap, Thermo Scientific) en mode Discrimination de l'énergie cinétique à l'hélium (He KED) pour éliminer les inférences d'oxyde d'argon sur le fer. Les concentrations de fond de Fe 'dans l'eau de mer enrichie en nutriments étaient de 0, 01 nM.

La teneur en NO3− des tissus solubles a été analysée selon la méthode d'extraction par ébullition Hurd et al.67 en utilisant des tissus d'algues fraîches après la fin de l'expérience d'incubation. Des tubes bouillants ont été remplis avec 20 ml d'eau distillée et 0,2 ± 0,05 g de morceaux de tissu d'algue ont été ajoutés. Les tubes ont été retirés après une nuit de réfrigération, recouverts d'une feuille d'aluminium et placés dans un bain d'eau bouillante (~ 100 ° C) pendant 40 min. La solution a été laissée refroidir avant filtration (Whatman, GF/F) et stockée à -20 °C. L'extraction par ébullition a été répétée deux fois pour s'assurer que tout l'azote soluble a été éliminé du tissu d'algue. L'extrait suivant a été analysé pour les concentrations de N(NO3- + nitrite (NO2-)) à l'aide d'un analyseur d'ions automatisé QuickChem® 8000 (LaChat Instruments). Les résultats ont été normalisés au poids humide à l'aide de la formule suivante :

où N1, N2 sont les concentrations de N(NO3− + NO2−) (µM) dans le surnageant après les première et deuxième extractions, 0,02 est le volume de liquide dans chaque tube bouillant (L) et WW est le poids humide (g) de l'algue.

Au jour 13, la photosynthèse nette a été mesurée (c'est-à-dire l'évolution de l'oxygène (O2), μmol O2 produit gWW-1 h-1) dans chaque flacon de culture pendant 3 h sous l'irradiance expérimentale (150 μmol photons m-2 s-1). La respiration (c'est-à-dire, μmol O2 consommé gWW-1 h-1) a été mesurée pendant 12 h pendant une nuit dans l'obscurité. Le mouvement de l'eau était assuré par un agitateur orbital (100 tr/min, RATEK). Les mesures photosynthétiques nettes ont été faites entre 8h00 et 13h00, et les mesures respiratoires entre 18h00 et 09h00 + 1 jour. Les mesures d'O2 dissous ont été effectuées avec un oxymètre portable et une sonde optique (PreSens Fibox 4 trace avec sonde OXYPro® Series).

La teneur en pigment (chlorophylle a + chlorophylle c) a été déterminée selon les méthodes décrites dans les réf. 68, 69, 70 en utilisant 0, 1 g de tissu congelé, conservé à -80 ° C après la fin de l'expérience d'incubation. Des morceaux d'algues (0,1 gWW ± 0,05) ont été placés dans des tubes à centrifuger individuels (15 ml) avec 4 ml de diméthylsulfoxyde (DMSO) et laissés à extraire pendant 15 min. Les morceaux d'algues ont ensuite été retirés de la solution de DMSO et placés dans des tubes séparés avec de l'acétone à 90 % (v/v) et laissés à extraire jusqu'à ce que les morceaux d'algues soient incolores (~ 30 min). L'absorbance des extraits a été mesurée avec un spectrophotomètre UV/Vis S-22 (Halo RB-10, Dynamica Scientific Ltd.), un extrait DMSO aux longueurs d'onde 665, 631, 582 et 480 nm et de l'acétone à 664, 631, 581 et 470 nm. La teneur en pigment a ensuite été déterminée à l'aide des équations données par Seely et al.68,69,70.

Le pourcentage de contenu tissulaire en carbone (C) et en azote (N) et le rapport C:N ont été déterminés à l'aide d'un analyseur élémentaire NA1500 couplé à un Thermo Scientific Delta V Plus via un Conflo IV en utilisant 0,05 g de tissu d'algues séché au four (60 ° C, trois nuits). La combustion et l'oxydation ont été réalisées à 1020 °C et la réduction à 650 °C, respectivement, dans une colonne garnie d'oxyde de chrome (Cr2O3), d'oxyde de cuivre (CuO) et d'oxyde de cobalt argenté71. Les teneurs en carbone organique et en azote ont été déterminées par comparaison de la réponse de l'instrument (surface) calibré à l'aide d'étalons avec une teneur en carbone et en azote connue. La teneur en C et N des tissus a été exprimée en pourcentage du poids sec de l'algue et les rapports C:N ont été basés sur leurs poids atomiques.

L'analyse statistique a été effectuée à l'aide de R version 2.2 (R Development Core Team, 2012) et les graphiques ont été créés à l'aide de SigmaPlot (Systat Software Inc). Les résultats sont présentés sous forme de boîtes à moustaches indiquant les valeurs de données minimales, du 1er quartile, médianes, du 3e quartile et maximales (n = 6). Les hypothèses du test ANOVA ont été évaluées à l'aide de diagrammes de diagnostic des résidus du modèle et les données ont été transformées si nécessaire à l'aide du package bestNormalize. Pour comparer les paramètres de croissance, de production de COD, de photosynthèse, de respiration, de pigments, de Fv/Fm et de NO3− tissulaire soluble avec la concentration de Fe′, des ANOVA unidirectionnelles ont été exécutées. Lorsqu'une signification statistique a été observée (P <0, 05), un test de comparaison multiple HSD de Tukey a été exécuté pour distinguer les moyennes statistiquement significatives des autres et la signification a été marquée sur nos parcelles à l'aide de lettres attribuées par une boîte à moustaches à comparaison multiple. Une hyperbole rectangulaire de Michaelis – Menten correspond le mieux aux résultats de croissance en utilisant l'équation:

où V est l'augmentation de la croissance, Vmax est la croissance maximale, S est la concentration du dFe et Km est la constante de demi-saturation. L'hyperbole rectangulaire a été ajustée aux données de croissance à l'aide de SigmaPlot.

De plus amples informations sur la conception de la recherche sont disponibles dans le résumé des rapports sur le portefeuille Nature lié à cet article.

Les ensembles de données générés au cours de l'étude en cours sont disponibles auprès de l'auteur correspondant sur demande raisonnable. Sources numériques pour les Fig. 2 et 3 sont disponibles dans les données supplémentaires 1.

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Les auteurs remercient le Dr Abigail Smith, le Dr Pauline Latour et Olivia Wynn pour leur aide en laboratoire et les examinateurs pour leurs commentaires utiles sur le manuscrit. Le produit de données intermédiaire GEOTRACES 2021 (IDP2021) représente une collaboration internationale et est approuvé par le Comité scientifique pour la recherche océanique (SCOR). Les nombreux chercheurs et agences de financement responsables de la collecte des données et du contrôle de la qualité sont remerciés pour leurs contributions à l'IDP2021, tout comme les chercheurs et le personnel à bord du voyage RV Investigator IN2019_V02 qui ont collecté l'eau de mer de base pour l'expérience. Nous reconnaissons et rendons hommage au peuple Palawa de Lunawanna-Allonah et Nipaluna, dont l'eau et la terre sur lesquelles nous travaillons. Laureate Fellowship FL160100131 à PWB, ARC DP160103071 financement à GD-P et CLH, AAPP ASCI000002 financement à RFS, et ARC DP200101467 à CLH MS a été financé consécutivement par une subvention de la Science Foundation Ireland (18/FR/6198) et une bourse postdoctorale Actions Marie Skłodowska-Curie de la Commission européenne (projet 101066815 —ASPIRE).

Institut d'études marines et antarctiques, Université de Tasmanie, Hobart, TAS, 7001, Australie

Ellie R. Paine, Philip W. Boyd, Matthias Schmid et Catriona L. Hurd

Partenariat australien pour le programme antarctique (AAPP), Institut d'études marines et antarctiques, Université de Tasmanie, Hobart, TAS, Australie

Robert F. Strzepek

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Michel Elwood

CSIRO Oceans and Atmosphere, Castray Esplanade, Hobart, TAS, 7001, Australie

Elizabeth A. Brasseur

École de l'environnement et des sciences, Centre de recherche côtière et marine et Australian Rivers Institute—Coast and Estuaries, Nathan Campus, Griffith University, Brisbane, QLD, 4111, Australie

Guillermo Diaz-Pulido

Trinity College Dublin, Université de Dublin, Dublin, Irlande

Matthieu Schmid

École des sciences biologiques et chimiques, Université de Galway, Galway, Irlande

Matthieu Schmid

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ERP, PWB et CLH ont conçu et conçu l'étude. ERP a réalisé l'expérience, analysé les résultats et rédigé le manuscrit. RFS a fourni une expertise en métaux traces pendant toute la durée de l'étude et a contribué à la rédaction du manuscrit. L'EAB a analysé des échantillons de carbone et d'azote des tissus secs d'algues. ME a analysé les concentrations en métaux traces d'échantillons d'eau de mer et a fourni une expertise en métaux traces. GD-P. et MS ont contribué à la rédaction du manuscrit. Tous les co-auteurs ont également contribué à la rédaction du manuscrit.

Correspondance à Ellie R. Paine.

Les auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

Communications Biology remercie le professeur Michael Stekoll et les autres examinateurs anonymes pour leur contribution à l'examen par les pairs de ce travail. Rédacteur en chef de la gestion principale : David Favero.

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Réimpressions et autorisations

Paine, ER, Boyd, PW, Strzepek, RF et al. La limitation en fer de la croissance du varech peut empêcher le boisement des océans. Commun Biol 6, 607 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-04962-4

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Reçu : 06 septembre 2022

Accepté : 22 mai 2023

Publié: 06 juin 2023

DOI : https://doi.org/10.1038/s42003-023-04962-4

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